Lehenbiziko egoitza automobil-erakustokia izandakoa zen. Alabaina, Solomon Guggenheim filantropoak eta Hilla Rebay arte-aholkulariak argi zeukaten arte-mota berri bat erakutsi nahi zutela leku-mota berri batean. Lehen egoitza iraunkorra Frank Lloyd Wright arkitektoak egin zuen. Lerro kurboak nagusi dituen eraikina egin zuen. Honek 1959an ireki zituen ateak jende asko erakarriz eta eztabaida handia eraginez. 1992an eraikin hori zaharberritu egin zuten eta beste dorre bat erantsi zioten. Garai berean Soho-ko Guggenheim museoa ireki zuten Manhattan-en. Etorkizunari begira Manhattan-en Frank Gehry-k diseinatutako beste eraikin bat egitea erabaki dute, erakusketa bereziak egiteko eta jarduera berriei ekiteko.